Revista Alergia México Volumen 62, Núm. 3, julio-septiembre, 2015.
Este artículo debe citarse como: Sandí-Villalobos C, Jaikel-Víquez D, Riggioni-Cordero O. Análisis de las reacciones de hipersensibilidad tipo I a los lepidópteros nocturnos en una población alérgica costarricense. Revista Alergia México 2015;62:189-195.
Recibido: 7 de enero 2015
Aceptado: 25 de abril 2015
Type I hypersensitivity to nocturnal Lepidoptera in a Costa Rican allergic population
Cindy Sandí-Villalobos,1 Daniela Jaikel-Víquez,2 Olman Riggioni-Cordero3
1Laboratorio Clínico, Universidad de Costa Rica, San José, Costa Rica.
2Facultad de Microbiología, Universidad de Costa Rica, San Pedro, Costa Rica.
3Sección de Alergología, Clínica Médica Herediana, Heredia, Costa Rica.
Correspondencia: Daniela Jaikel Víquez. daniela.jaikelviquez@ucr.ac.cr
Antecedentes: en la consulta de Alergología se realiza un tamizaje rutinario con diversos alergenos, entre ellos: mohos, alimentos, cucarachas y ácaros, que logra diagnosticar a gran parte de los pacientes atendidos. Sin embargo, hay individuos con síntomas de alergia que resultan negativos en las pruebas por punción con los alergenos disponibles en el mercado. Las trampas de luz UV que se colocan en el Valle Inter-montano Central de Costa Rica para mosquitos muestran una gran cantidad de captura de lepidópteros nocturnos, lo que motivó a pensar en la importancia de la alergenicidad de este género de nivel de la región tropical húmeda.
Objetivos: determinar el porcentaje de pacientes sensibilizados a los lepidópteros nocturnos y dar a conocer la importancia de estos insectos como alergenos ambientales.
Material y método: análisis retrospectivo de los expedientes de la Sección de Alergología de la Clínica Médica Herediana, Heredia, Costa Rica, de febrero de 2011 a febrero de 2012 para determinar el porcentaje de pacientes alérgicos a los lepidópteros nocturnos, a los ácaros de polvo doméstico (Blomia tropicalis, Dermatophagoides pteronyssinus, Dermatophagoides farinae y Tyrophagus putrescentiae) y a insectos (Periplaneta americana y Musca domestica). A su vez, se analizaron los aspectos demográficos y los síntomas de los pacientes.
Resultados: se incluyeron 347 pacientes (217 mujeres y 130 hombres, 36.32 ± 18.10 años). El 63% de los pacientes eran alérgicos a los ácaros del polvo doméstico, 39% a los lepidópteros nocturnos, 28% a Periplaneta americana y 24% a Musca domestica. El 2% de los pacientes alérgicos a sólo un alergeno estaba monosensibilizado contra los alergenos de los lepidópteros nocturnos.
Conclusión: se recomiendan las pruebas continuas de alergia a lepidópteros nocturnos, porque son los insectos a los que la mayoría de los pacientes estudiados tuvo alergia. Palabras clave: alergia, lepidópteros nocturnos, mariposa nocturna, pruebas por punción.
Palabras clave: alergia, lepidópteros nocturnos, mariposa nocturna, pruebas por punción.
Background: Allergic patients are routinely tested for various allergens including molds, food, pollen, cockroaches and house dust mites; however, there are patients who present allergy symptoms but show negative results in Prick tests with the available allergens.
Objectives: To determine the percentage of patients sensitized to the nocturnal Lepidoptera and its role as an important environmental allergen.
Material and method: A retrospective analysis was carried out in which we determined the percentage of patients allergic to nocturnal Lepidoptera, house dust mites (Blomia tropicalis, Dermatophagoides pteronyssinus, Dermatophagoides farinae and Tyrophagus putrescentiae) and insects (Periplaneta americana and Musca domestica). Also, we analyzed the demographics and symptoms of the patients.
Results: 63% of the patients were allergic to house dust mites, 39% to nocturnal Lepidoptera, 28% to Periplaneta americana and 24% to Musca domestica. Also, 2% of the patients allergic to only one allergen were mono-sensitized to nocturnal Lepidoptera.
Conclusions: We strongly recommend that allergists constantly test for nocturnal Lepidoptera, because most of the studied patients had allergy to these insects. Key words: allergy, nocturnal Lepidoptera, moth, Prick test.
Key words: allergy, nocturnal Lepidoptera, moth, Prick test.
Los alergenos transportados por aire son la principal causa de rinitis alérgica y asma. Entre los más estudiados están los alergenos de ácaros, pólenes, cucarachas y mohos.1 Dada la ubicuidad de los diversos artrópodos, en el ambiente exterior e interior, es raro que no se cuente con mayor cantidad de reportes de alergia a los artrópodos como inhalantes, así como del tipo de alergia que se manifiesta, la existencia de reacciones cruzadas entre los alergenos de artrópodos y la naturaleza de esos alergenos.2
Mediante algunos estudios se ha puesto en evidencia que los insectos pueden causar alergia de manera pasiva, debido a sus pelos, escamas, materia fecal y demás partes del cuerpo que son transportados por aire, y producir síntomas respiratorios en individuos sensibilizados por exposiciones anteriores.3
Hasta la fecha, los alergenos de ácaros y cucaracha han sido los inhalantes de artrópodos más estudiados.2 La prevalencia de sensibilización por IgE hacia los ácaros del polvo casero (Dermatophagoides pteronyssinus, Dermatophagoides farinae y Blomia tropicalis) varía según el ambiente: en ambientes áridos hay sensibilización de al menos 5%, mientras que en ambientes húmedos incluso 60% de la población puede estar sensibilizada.1 La sensibilización a alergenos de cucaracha es común y se ha reportado que hasta 40% de los niños urbanos y 20% de los suburbanos están sensibilizados con alergenos de cucaracha.4
Otros artrópodos como moscas y lepidópteros se han estudiado poco. La alergia a la mosca doméstica es rara, muy pocas veces se ha reportado como causa de alergia respiratoria (al respirar sus alergenos), a pesar de su distribución cosmopolita. Se han dado casos de alergia por exposición ocupacional. En los pocos casos reportados, los síntomas comunes son descarga nasal y picazón ocular.5 El origen de los alergenos de lepidópteros no está claro, pero se cree que los más importantes pueden derivar de las setas del cuerpo o del polvo de las alas, que se liberan con mucha facilidad, y este material puede representar una fuente de alergia para muchos individuos atópicos.3 En Costa Rica se ha reportado, informal y anecdóticamente, la alergenicidad con asma y rinitis a la mariposa blanca (Rupela albinella, novia del arroz) que se ve en los campos de arroz en plena producción.
En los casos estudiados de hipersensibilidad a los lepidópteros se han identificado síntomas, como rinitis leve, dificultad para respirar, conjuntivitis, dermatitis, prurito (que se exacerba por las noches), urticaria, erupciones maculo-papulares y eritema.6 Se han descrito signos como hinchazón, pápulas rojizas, leucocitosis y eosinofilia. Los pelos de los lepidópteros también pueden causar pústulas y heridas en las mucosa oral y nasal, bronquitis aguda y tos severa. Si los pelos entran en contacto con los ojos, causan hiperemia con dolor y urticaria en la conjuntiva o lesiones en la córnea.7
Existen reportes de sensibilización mediada por IgE hacia especies de lepidópteros, a menudo con sensibilización conocida a ácaros del polvo casero.6 En 1978, estudios hechos en Japón por Kino y Oshima implicaron a los lepidópteros como causantes de alergia respiratoria. Los autores determinaron que la sensibilidad a los lepidópteros en Japón es tan común como la sensibilización a los ácaros; además de no encontrar reacciones cruzadas entre ambos grupos de artrópodos.8 Se han identificado proteínas cerca de 30 kDa como alergenos importantes en mezclas de polillas nocturnas. Otros estudios reportan alergenos entre 72 y 82 kDa.6
En las consultas de Alergología se prueban diversos alergenos, según los síntomas de los pacientes, para llegar a un diagnóstico de alergia. Sin embargo, con los alergenos disponibles no es posible diagnosticar todas las alergias, por lo que se hace necesaria una atención más personalizada. En la actualidad, son muy pocos los centros médicos que utilizan una prueba con un alergeno de lepidóptero que ponga en evidencia individuos con hipersensibilidad tipo I hacia este tipo de insectos. Por tanto, nace la necesidad de investigar la prevalencia de individuos alérgicos a lepidópteros con el fin de probar la existencia de un alergeno extradomiciliar mayor y, por consiguiente, incluir este nuevo alergeno en los páneles de pruebas de hipersensibilidad tipo I que se practican de rutina en el trópico húmedo.
El objetivo de este estudio fue determinar el porcentaje de pacientes sensibilizados a los lepidópteros nocturnos en Costa Rica y dar a conocer la importancia de estos insectos como alergenos ambientales.
Análisis retrospectivo de los expedientes clínicos de la Sección de Alergología de la Clínica Médica Herediana (CMH), entre febrero de 2011 y febrero de 2012. Primero se analizaron los resultados de las pruebas en piel realizadas con extracto comercial de lepidóptero nocturno (familias Noctuidae, Arctiidae y Tortricidae), ácaros (Dermatophagoides pteronyssinus, Dermatophagoides farinae, Tyrophagus putrescentiae y Blomia tropicalis) e insectos (Periplaneta americana y Musca domestica) para determinar el porcentaje de pacientes alérgicos, de pacientes cosensibilizados y monosensibilizados a estos extractos alergénicos. También se obtuvo información de las distintas manifestaciones clínicas que tenían los pacientes. Para el análisis estadístico se utilizó el programa SPSS para Windows, versión 19 (SPSS Inc., Chicago, Ill.). Se determinó la asociación y factores de riesgo entre las variables alergia a lepidópteros nocturnos y manifestaciones alérgicas mediante chi cuadrada y la razón de momios (OR por sus siglas en inglés de odds ratio). La significación estadística se definió con un valor de p menor a 0.05). Finalmente, se analizaron fotografías en microscopia electrónica de especímenes de lepidópteros nocturnos.
La causa más frecuente de alergia a insectos fueron los lepidópteros nocturnos. De los 347 pacientes, 136 (39%) eran alérgicos al extracto de lepidópteros nocturnos. La proporción de pacientes femeninas con prueba por punción positiva para las polillas (lepidópteros) fue de 76/136 (56%) y de los pacientes masculinos de 60/136 (44%). Esto hace que los lepidópteros nocturnos representen la segunda causa más común de alergia encontrada en este estudio, sólo superada por los ácaros (63%). Más pacientes eran alérgicos a estos insectos que a las cucarachas, moscas domésticas, hongos, granos de polen y alergenos comestibles (Figura 1). Ochenta y ocho (25%) pacientes estaban sensibilizados a sólo un alergeno (Figura 2), mientras que 125 (36%) tenían cosensibilización a polillas (lepidópteros) y ácaros, 66 (19%) a polillas (lepidópteros) y moscas y 66 (19%) a polillas (lepidópteros) y cucarachas. La tasa de polisensibilización entre cualquier alergeno de insecto y ácaro fue de 72%.
La rinitis alérgica y la conjuntivitis alérgica fueron las principales manifestaciones clínicas causadas por la alergia a lepidópteros nocturnos. Los miembros de las familias Noctuidae, Arctiidae y Tortricidae (Figura 3) son lepidópteros cuyos cuerpos están totalmente cubiertos por escamas y pili que miden aproximadamente 60 μm de ancho x 90 μm de largo y 38 μm de largo, respectivamente. De los 136 pacientes alérgicos a estos insectos, 90% padecía rinitis alérgica (OR 3.174, IC 95% 1.656-6.084) y 77% conjuntivitis alérgica (OR 2.519, IC 95% 1.552- 4.091). Figura 4
Ambas manifestaciones alérgicas se relacionaron estadísticamente con la alergia a lepidópteros nocturnos (chi cuadrada para rinitis alérgica = 12.999, gl =1, p < 0.001; chi cuadrada para conjuntivitis alérgica = 14.362, gl =1, p < 0.001).
Aproximadamente tres cuartas partes de la población estudiada estaba sensibilizada a alguno de los cuatro alergenos estudiados (ácaros, lepidópteros nocturnos, cucarachas y moscas domésticas), lo que demuestra la importancia de los artrópodos como los principales alergenos causantes de hipersensibilidad tipo I en pacientes atópicos. Esto no es sorprendente debido a que varios estudios apoyan nuestros hallazgos.2,9 Además, encontramos que una cuarta parte de los pacientes analizados estaban sensibilizados al menos a un alergeno, lo que es comparable con los datos publicados por Panzani y Ariano, que en un periodo de 40 años encontraron monosensibilización de 26%.2
Debemos destacar la importancia de las polillas (lepidópteros nocturnos) como alergenos mayoritarios porque la proporción de los pacientes alérgicos a este extracto fue superior a la de los otros extractos de insectos. En 1978, un grupo de investigadores analizó los resultados de los niveles de positividad de las pruebas por punción y de IgE específica a polillas y mariposas de 66 pacientes de la clínica de asma en Kioto, Japón. Encontraron 37 pacientes con positividad a la polilla y 34 a la mariposa, lo que representó una sensibilización comparable a la de Candida sp y a la de los ácaros del polvo doméstico en la población estudiada. A su vez, al igual que nosotros, encontraron una alta cosensibilización entre las polillas y los ácaros.8 Esto no es sorprendente porque la cosensibilización es una característica común de los países con clima tropical.
Las tropomiosinas,10 las arginín cinasas,11 la hemolinfa, la cutícula y la membrana peritrófica2 se han estudiado como potenciales alergenos en las diferentes especies de artrópodos. Sin embargo, Kino y Oshima demostraron que los componentes de las alas son grandes alergenos en los lepidópteros.8 El tamaño de los alergenos aéreos determina el tiempo que pasan en el aire, por tanto, el tiempo que el paciente está expuesto a ellos. Las partículas que miden entre 5-10 μm de diámetro permanecen en suspensión durante periodos más largos que las más grandes (~10-40 μm), mismas que tienden a caer poco tiempo después de que fueron dispersadas.12 Con un microscopio electrónico encontramos que las escamas de las polillas pueden alcanzar tamaños entre 60-90 μm y su pili de 38 μm y que se desprenden fácilmente de su cuerpo. Por tanto, estas partículas grandes pueden llegar fácilmente a la mucosa nasal y la conjuntiva, lo que claramente explica por qué los síntomas predominantes de los pacientes alérgicos a lepidópteros nocturnos son la rinitis y la conjuntivitis alérgicas.
A futuro, es necesario analizar con profundidad las proteínas contra las que se da la respuesta de IgE en las personas positivas a los lepidópteros, e indispensable realizar un estudio Western-Blot de las diferentes partes del cuerpo del lepidóptero, para detallar contra cuáles proteínas se desarrolla la respuesta de IgE. También sería ideal analizar estas proteínas con un estudio de espectrometría de masas y así realizar estudios comparativos con otras especies; incluso, poder preparar un extracto de lepidóptero utilizando sólo la parte más alergénica del artrópodo.
Este estudio deja en evidencia la importancia de la constante búsqueda de nuevos alergenos para el estudio de la sensibilidad de los pacientes con problemas clínicos de alergia, y demuestra que en Costa Rica la sensibilidad de los pacientes atópicos sintomáticos al extracto de lepidópteros nocturnos es de 39%, cifra elevada e incluso mayor que la encontrada para la mosca doméstica y las cucarachas, que se han considerado tradicionalmente alergenos mayores en todo el mundo. Esto significa que agregar el antígeno de lepidóptero nocturno al conjunto de pruebas en el paciente costarricense es de gran importancia e incluso podremos detectar 2% de pacientes, que de otra forma serían considerados entópicos o no atópicos.
Los autores agradecen al personal del Museo de Insectos, Universidad de Costa Rica, por la identificación y clasificación de los especímenes de lepidópteros nocturnos utilizados en las fotografías de microscopia electrónica y al personal del Centro de Investigaciones en Estructuras Microscópicas (CIEMIC) de la Universidad de Costa Rica, quienes realizaron las fotografías de microscopia electrónica.